В постоянно действующей экспозиции музея города представлено свыше 800 экспонатов, которые рассказывают об истории города, начиная с его основания в 1019 году и до 1939 года.
Экспозиция музея представлена на двух этажах. Первый этаж раскрывает историю города от первого упоминания о Берестье (летописное название современного Бреста) в 1019 году до окончания строительства Брестской крепости во 2 - ой половине XIX века. Среди подлинных и наиболее ценных экспонатов можно выделить документы XVII века; Брестские часы (1767г.); клад монет – солидов, отчеканенных на Брестском монетном дворе (1665 – 1666 гг.); археологические находки, обнаруженные во время раскопок на территории средневекового Брестского замка и женского монастыря бернардинок; карты и планы XIX столетия.
Второй этаж показывает жизнь города, начиная со второй половины XIX века и до начала Второй мировой войны в 1939 году, а также современный Брест. Представлены документы, планы, фотографии и предметы быта, относящиеся к временам двух государственных образований, в составе которых находился г. Брест: Российской империи и межвоенного Польского государства. Современный город можно увидеть на фотографиях и планах.
Постоянно действующая экспозиция музея представляет события, которые имеют значение не только для города или страны, но и для общемировой истории (Брестские сеймы, Брестская уния об объединении католической и православной церквей, Брест-Литовский мирный договор).